VISION Neurophysiologie visuelle

Rétine centrale et périphérique

Bien que tapissant de façon homogène la face interne du globe oculaire, la rétine est loin d'être une structure homogène. Chez toutes les espèces animales, on trouve une région de plus forte densité de cellules photosensibles et de neurones qui correspond à la zone de plus forte acuité visuelle. Chez l'homme et le singe, cette spécialisation est particulièrement marquée : il existe une zone pour laquelle l'ensemble des neurones autres que les photorécepteurs sont repoussés vers la périphérie, créant ainsi dans la rétine une sorte de petite indentation appelée fovéa. Dans la partie centrale de la fovéa (sur un diamètre de 0,4 mm correspondant à 1,4 degré d'angle visuel), les vaisseaux sanguins sont absents de la surface de la rétine, permettant ainsi un accès direct de la lumière aux photorécepteurs qui sont exclusivement des cônes de type L et M (voir définition ci-après) atteignant des densités très importantes. Au-delà de cette partie centrale de la fovéa, on trouve un mélange de cônes de type M, L et S (les cônes S sont 20 fois moins nombreux que l'ensemble des M et L dans la rétine, alors que le rapport L/M varie de 1 à 4 suivant les individus). Enfin, au-delà de la fovéa, la densité de bâtonnets augmente avec l'excentricité pour atteindre son maximum vers 15 degrés d'excentricité, si bien que, dans la rétine périphérique, la densité des bâtonnets est beaucoup plus élevée que celle des cônes. Cette très forte hétérogénéité de la rétine a des conséquences fonctionnelles importantes : la vision de forte acuité est limitée à quelques degrés au centre du champ visuel, la perception des couleurs est très mauvaise dans la partie du champ visuel correspondant à la rétine périphérique et la zone de meilleure sensibilité à de faibles niveaux de luminance est située à environ 15 degrés d'excentricité. Cette hétérogénéité va se retrouver dans toutes les structures de traitement de l'information visuelle avec, en particulier, une très forte quantité de neurones traitant les 5 degrés centraux du champ visuel.

Cônes et bâtonnets

Les deux types de photorécepteurs, cônes et bâtonnets, qui existent dans la rétine des vertébrés ont un rôle différent. Les bâtonnets possèdent une excellente sensibilité à de bas niveaux de luminance (on admet qu'un bâtonnet peut être excité par un seul photon), mais donnent des réponses qui saturent au-delà d'un niveau d'éclairement de quelques candelas par mètre carré (cas d'une pièce faiblement éclairée). Ils sont donc de peu d'utilité pour la vision diurne qui est assurée par le fonctionnement des cônes, lesquels ne saturent pas et peuvent coder des niveaux de luminance allant jusqu'à plusieurs milliers de candelas par mètre carré (correspondant à la luminance des objets à l'extérieur par une journée ensoleillée).

Les cônes diffèrent par leur courbe de sensibilité spectrale (cf. vision - Photoréception). Les vertébrés possèdent généralement deux types de cônes : le cône S, dont la courbe de sensibilité spectrale a un pic situé vers 450 nanomètres, et le cône M, dont le pic de sensibilité se situe vers 550 nanomètres. Ces deux types de cônes permettent une capacité limitée de vision des couleurs chez la plupart des espèces de vertébrés. Chez certains poissons, oiseaux et primates diurnes, on trouve un plus grand nombre de cônes permettant une perception plus fine des différences de couleur entre les objets. Chez les primates, on distingue trois types de cônes, S, M et L. Le cône L diffère très peu du cône M en termes de structure moléculaire et de position du pic de sensibilité, ce qui est important pour limiter les effets des aberrations chromatiques de l'image rétinienne (les pics de sensibilité des cônes S, M et L chez l'homme sont à 420, 530 et 565 nm et à 500 nm pour les bâtonnets).

Types de cellules ganglionnaires

En étudiant la morphologie et la fonction des cellules ganglionnaires de la rétine, on peut distinguer trois types de neurones, les cellules alpha, les cellules bêta et les cellules gamma (Watanabe et Rodieck, 1989 ; Wassle et Boycott, 1991). Les cellules bêta (également appelées cellules naines ou midget en anglais) ont un corps cellulaire et un champ dendritique de petite taille et sont activées par un cône (dans la partie fovéale du champ visuel) ou plusieurs. Ce sont les cellules responsables de la vision des détails et elles participent également à la vision des couleurs. Les cellules alpha (également appelées parasol du fait de la forme de leur arborisation dendritique) représentent approximativement 10 % des cellules ganglionnaires chez le singe, ont un soma et un champ dendritique de plus grande taille que les cellules bêta, sont importantes pour la vision de la forme et du mouvement, mais ne participent pas à la vision des couleurs. Enfin, les cellules gamma, qui constituent également 10 % du total des cellules ganglionnaires chez les primates, ont des morphologies variées et des propriétés mal connues pour la plupart.

Le champ récepteur

Prenons l'exemple d'une cellule ganglionnaire de type alpha ou bêta. On caractérise sa réponse à la stimulation photique en éclairant par de petites taches de lumière la rétine ou un écran placé dans le champ visuel. Comme toutes les cellules ganglionnaires, alpha ou bêta, répondent au changement de luminance (augmentation ou diminution) et relativement peu à la présentation continue de la lumière. Cela est lié au fait que, au cours de l'exploration visuelle, l'œil se déplace constamment d'un point à un autre et que, même lorsque le sujet fixe un point, l'œil est sujet à des micromouvements qui font se déplacer sur la rétine l'image d'une tache lumineuse fixe dans le champ visuel. On caractérise donc les aspects fonctionnels d'un neurone en déterminant les caractéristiques spatiales et temporelles de la réponse de ce neurone à des stimuli dont la luminance ou la couleur varient dans le temps de façon sinusoïdale ou carrée.

Dans le domaine spatial, on définit le champ récepteur qui est une notion fondamentale pour l'ensemble de la recherche en neurophysiologie de la vision. Le champ récepteur est la région du champ visuel dans lequel une stimulation lumineuse transitoire permet de modifier la fréquence de décharge des potentiels d'action du neurone étudié. On observe deux types de cellules ganglionnaires alpha ou bêta : celles qui donnent une réponse de type on et celles qui donnent une réponse de type off. La réponse de type on correspond à une augmentation de la fréquence de décharge du neurone lorsque la luminance d'une petite tache de lumière est augmentée dans une petite région du champ visuel (de l'ordre de quelques dixièmes de degré d'angle visuel) appelée centre du champ récepteur. La réponse de type off est une augmentation de la fréquence de décharge lorsque la luminance est diminuée dans le centre du champ récepteur.

Si maintenant on agrandit progressivement la tache de lumière qui sert à stimuler la cellule ganglionnaire, on s'aperçoit que la réponse augmente jusqu'à ce que la tache de lumière occupe la totalité du centre du champ récepteur, mais qu'elle diminue lorsqu'on accroît la taille du stimulus au-delà de cette limite. Cette diminution de la réponse est due au fait qu'il existe une région appelée pourtour du champ récepteur dont la stimulation conduit à diminuer la réponse du neurone. Cet effet inhibiteur caractérise l'interaction antagoniste entre centre et pourtour. La conséquence fonctionnelle de cet antagonisme est qu'une cellule ganglionnaire répond très peu à la stimulation par une tache lumineuse qui couvre le centre et le pourtour. En d'autres termes, la cellule ganglionnaire code le contraste de luminance (et de couleur dans le cas des cellules bêta de la fovéa) entre le centre et le pourtour.

Réponses on et off et interactions entre centre et pourtour

Le type de réponse on ou off et les interactions entre centre et pourtour des cellules ganglionnaires sont le résultat de spécialisations fonctionnelles tout au long de la chaîne de traitement dans le réseau rétinien. Contrairement aux cellules ganglionnaires qui émettent des potentiels d'action, les autres neurones rétiniens ne répondent aux stimuli visuels que par des augmentations (dépolarisation) ou des diminutions (hyperpolarisation) de leur potentiel de membrane (l'intérieur d'un neurone a un potentiel de l'ordre de –60 mV par rapport à l'extérieur). Dans un photorécepteur de vertébré maintenu dans l'obscurité, il existe un courant continu, dû à des entrées d'ions sodium, qui contrôle le potentiel de membrane et le maintient à un niveau constant (typiquement –40 mV). L'énergie lumineuse transmise au segment externe diminue ce courant, ce qui se traduit par une hyperpolarisation de la membrane (à –70 mV par exemple ; cf. vision - Photoréception).

Intéressons-nous tout d'abord au circuit reliant un cône à une cellule ganglionnaire de type bêta dans la partie fovéale de la rétine. Le cône possède deux types de synapses avec deux types de cellules bipolaires : les synapses excitatrices (ou plus exactement des synapses qui maintiennent le signe de la modification du potentiel de membrane ; signe +) font intervenir des récepteurs ionotropiques au glutamate et correspondent à une morphologie caractéristique (contact superficiel). En revanche, les synapses inhibitrices (ou plus exactement avec inversion de signe ; signe -) ont une forme invaginée et utilisent des récepteurs métabotropiques au glutamate.

Lorsque la lumière augmente dans le champ récepteur d'un photorécepteur, sa membrane s'hyperpolarise. La cellule bipolaire qui reçoit une synapse inhibitrice voit son potentiel de membrane augmenter. Il s'agit d'une cellule bipolaire de type on (excitée par l'augmentation de lumière). Elle contacte une cellule ganglionnaire de type on par l'intermédiaire d'une synapse située dans la partie interne de la couche synaptique interne. Cette cellule ganglionnaire va donc répondre à l'augmentation de lumière dans le centre de son champ récepteur par un accroissement de la fréquence des potentiels d'action qu'elle émet. C'est un neurone de type on.

Quand la lumière diminue dans le champ récepteur du cône, son potentiel de membrane se dépolarise, ce qui conduit à une hyperpolarisation de la cellule bipolaire de type on, qui va donc hyperpolariser la cellule ganglionnaire de type on, ce qui va diminuer la fréquence des potentiels d'action. En revanche, la cellule bipolaire de type off va être dépolarisée, ainsi que la cellule ganglionnaire de type off qui va donc émettre une plus forte fréquence de potentiels d'action. Une autre caractéristique de la différence entre voies on et off est que les synapses entre cellules bipolaires et ganglionnaires se font à des niveaux différents de la couche synaptique interne : les contacts de la voie off se font dans la partie externe alors que les contacts de la voie on se font dans la partie interne.

Nous voyons donc que la différence entre types on et off dans les cellules ganglionnaires correspond à des spécialisations morphologiques et fonctionnelles aux différents étages de traitement dans la rétine et à une organisation synaptique très précise. Qu'en est-il de l'antagonisme entre centre et pourtour ? Celui-ci résulte de l'action des cellules horizontales (de type H1) qui sont reliées entre elles par des synapses électriques. Par ailleurs, il existe des synapses excitatrices entre les cônes et les cellules horizontales et inhibitrices entre les cellules horizontales et les photorécepteurs. Du fait des synapses électriques entre les cellules horizontales, celles-ci forment un syncytium qui agit de façon antagoniste sur le cône, et il est vraisemblable que cet antagonisme soit l'élément principal de l'interaction entre centre et pourtour qui se retrouve au niveau des cellules bipolaires et ganglionnaires.

Différents circuits pour différents photorécepteurs

Les principes généraux décrits ci-dessus sont valables pour la plupart des circuits rétiniens, mais les différents photorécepteurs et leurs combinaisons permettent de créer divers types de sélectivité. Dans la partie fovéale de la rétine, chaque cône de type M et L fait synapse de façon exclusive avec une cellule bipolaire naine de chaque type (on et off) et chaque bipolaire contacte une seule cellule ganglionnaire naine de type bêta. La conséquence de cette voie directe est que les cellules bêta de la région fovéale ont un centre de champ récepteur qui est activé par un cône unique de type M ou L, alors que le pourtour est activé par un mélange de cônes M et L (D. M. Dacey, 2000). On a donc un antagonisme entre le cône qui active le centre et les cônes activant le pourtour. Les cellules ganglionnaires bêta de la région fovéale peuvent donc coder non seulement le contraste de luminance mais également le contraste de couleur entre centre et pourtour. Dans la partie périphérique de la rétine, les cellules ganglionnaires bêta contactent plusieurs cellules bipolaires naines, qui elles-mêmes sont contactées par plusieurs cônes, ce qui conduit à un mélange des contributions des cônes M et L. Dans ce cas, les cellules ganglionnaires bêta ne codent plus que le contraste de luminance entre centre et pourtour. Une bordure entre deux zones de couleur différente mais de luminance égale ne sera donc pas détectée par ces neurones.

Contrairement aux circuits des cellules bêta naines de la fovéa qui sont spécifiques pour un seul type de cône M ou L, les cellules ganglionnaires de type alpha sont activées par un mélange de cônes M et L. Le transfert de l'information entre les cônes et ces cellules ganglionnaires se fait par l'intermédiaire d'un autre type de cellule bipolaire, les bipolaires diffuses, dont il existe deux grandes classes, celles qui arborisent dans la partie externe de la couche synaptique interne (et sont donc de type off) et celles qui arborisent dans la partie interne et correspondent à des réponses de type on. Du fait du mélange des cônes M et L, il est généralement admis que les cellules alpha ne participent pas à la vision des couleurs. En revanche, ces neurones jouent un rôle essentiel dans la perception du mouvement et des changements rapides de luminance.

Nous avons vu que les photorécepteurs S sont beaucoup moins nombreux que les M et L et qu'ils sont distribués de façon différente sur la surface de la rétine. Du fait de leur faible densité dans la rétine, les cônes S ne participent pas à la vision de haute acuité et contribuent presque exclusivement à la vision des couleurs. Les cônes S font synapse avec des cellules bipolaires spécifiques qui contactent des cellules ganglionnaires de type bistratifié de petite taille. Ces cellules ganglionnaires ont une réponse on pour les courtes longueurs d'onde (correspondant au cône S et à des neurones bipolaires arborisant dans la partie interne de la couche synaptique interne) et de type off pour les longueurs d'onde longues (correspondant à une entrée des cônes M et L par des cellules bipolaires arborisant dans la partie externe de la couche synaptique interne). De plus, des cellules horizontales (de type H2, différent de celui qui est impliqué dans l'interaction entre centre et pourtour des cellules bêta naines) créent un antagonisme entre l'entrée S et l'entrée M + L. Le résultat est que, contrairement à la plupart des autres cellules ganglionnaires de la rétine, le centre du champ récepteur (activé par le cône S) recouvre exactement l'étendue du pourtour (inhibé par les cônes M et L). Cet arrangement est idéal pour signaler une différence chromatique (comme une bordure jaune-bleu), mais ne donne aucune réponse à une différence de luminance. Enfin, un type de cellule naine semble transmettre une réponse off spécifique au cône S, mais les détails des circuits sont moins bien connus que dans le cas de la cellule ganglionnaire de type bistratifié de petite taille (D. M. Dacey, 2000).

Lorsque la lumière baisse au-dessous d'un niveau correspondant à une luminance des objets de l'ordre de quelques dixièmes de candela par mètre carré, les signaux émis par les cônes deviennent trop faibles pour être transmis au niveau des cellules ganglionnaires et le système visuel dépend entièrement des bâtonnets, c'est la vision scotopique. L'efficacité des bâtonnets dans ces conditions tient au fait qu'ils émettent des réponses beaucoup plus fortes que les cônes et qu'il existe un taux de convergence très important des bâtonnets sur les cellules ganglionnaires (en moyenne 100 bâtonnets pour une cellule ganglionnaire). Cette convergence permet d'élever le rapport signal sur bruit, ce qui donne la possibilité de détecter des niveaux de luminance extrêmement faibles mais conduit à une forte perte de résolution spatiale. C'est pourquoi il est impossible de faire des travaux de précision en vision scotopique. Les bâtonnets font synapse sur un type spécifique de cellule bipolaire avec une synapse invaginée inhibitrice, ce qui lui confère une réponse de type on. Cette cellule bipolaire bâtonnet contacte les cellules ganglionnaires par l'intermédiaire d'une cellule amacrine de type A2 qui forme des synapses excitatrices avec les cellules ganglionnaires alpha de type on et des synapses inhibitrices avec les cellules ganglionnaires alpha de type off. Il n'y a pas de contacts de la voie des bâtonnets avec les cellules bêta naines, ce qui confirme l'idée que celles-ci ne sont actives que dans des conditions de forte luminance pour la vision du détail et la vision des couleurs.

Cellules amacrines et cellules ganglionnaires gamma

Les études morphologiques montrent une grande variété de cellules amacrines avec probablement trente ou quarante types différents. Les propriétés fonctionnelles de la plupart de ces neurones sont mal connues, avec quelques exceptions, comme l'amacrine A2 ou l'amacrine de type starburst dont on soupçonne qu'elle joue un rôle dans le fait que certaines cellules gamma donnent des réponses différentes pour différentes directions du mouvement d'un stimulus dans leur champ récepteur (sélectivité à la direction). Les cellules amacrines ont des réponses continues mais émettent également des potentiels d'action et on pense que leur action se situe surtout dans le traitement temporel des réponses des neurones ganglionnaires. Une situation similaire prévaut en ce qui concerne les cellules ganglionnaires de type gamma. Bien que rassemblés dans une classe commune (gamma), ces neurones présentent une grande variété morphologique suggérant une grande diversité de rôles fonctionnels dont on connaît quelques-uns, comme la sélectivité à la direction ou le codage de la luminance absolue.