Fille de l'archiduc Maximilien de Habsbourg (futur empereur Maximilien Ier) et de Marie de Bourgogne, Marguerite fut fiancée en 1483 au dauphin, le futur roi Charles VIII de France, qui la renvoya en 1491 lorsqu'il épousa Anne de Bretagne. En avril 1497, elle épousa l'infant don Juan, qui mourut peu après. Remariée en 1501 avec Philibert II, duc de Savoie, elle est de nouveau veuve en 1504 et fait élever à la mémoire de son époux l'ensemble de Brou. Elle fut chargée en 1507 par Maximilien de la régence des Pays-Bas au nom de l'infant Charles, successeur de Philippe Ier le Beau, frère de Marguerite, qui était mort en 1506. Sa politique étrangère était très proanglaise et elle combattit la France après s'être alliée à Maximilien, à l'Angleterre et à l'Espagne. Sous ses deux gouvernements, les provinces des Pays-Bas furent écrasées par de lourds impôts pour subvenir aux campagnes militaires des Habsbourg. En 1508, elle représenta Maximilien Ier et son jeune neveu Ferdinand d'Aragon (le futur Ferdinand Ier) à Cambrai où un terme fut mis aux différends relatifs aux droits français dans les Pays-Bas bourguignons.
Charles Quint, bien qu'il fût déclaré majeur à quinze ans, lui rendit ses fonctions de gouvernante des Pays-Bas en 1519. Durant la décennie suivante, la domination des Habsbourg s'étendit aux Pays-Bas du Nord-Est, assujettissant peu à peu la Frise (1515-1524) ; les terres de l'évêque d'Utrecht furent annexées (1528), des campagnes menées contre Charles d'Egmont, duc de Gueldre, allié de François Ier, l'ennemi de Charles Quint. Représentant ce dernier à Cambrai en 1529, elle négocia avec Louise de Savoie, mandatée par son fils François Ier, la paix des Dames, qui régla certaines visées controversées sur la Bourgogne, sur Milan et sur Naples, mais la paix ne fut que passagère entre Charles Quint et François Ier.
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