Deux facteurs ont pesé dans l'orientation du jeune Dulles : la présence dans sa famille de plusieurs hommes politiques, dont Robert Lansing, secrétaire d'État du président Wilson, et l'influence presbytérienne — son père est pasteur — qui explique qu'il soit toujours resté attaché à une conception moralisante de la politique étrangère des États-Unis. Après des études de droit à Princeton, à la Sorbonne et à l'université George Washington, il devient avocat d'affaires. Il est appelé très tôt à occuper des fonctions diplomatiques : ainsi, en 1917, il part en mission à Panama ; en 1919, il participe, en tant qu'expert, à la Conférence de la paix de Versailles. Par la suite, il se spécialise dans les problèmes de finance internationale et représente son pays à la Conférence sur les réparations de guerre (1933). En 1939, il était, au sein du conseil fédéral des Églises, le président de la commission pour une paix juste et durable.
Membre du Parti républicain, Dulles joue néanmoins un rôle au cours de la Seconde Guerre mondiale ; il assiste à la Conférence de Dumbarton Oaks, en 1944. Truman, qui le consulte à diverses reprises, le nomme à la tête de la délégation qui négocie le traité avec le Japon (1951). Quand le général Eisenhower accède à la présidence en 1952, il n'est pas étonnant que le principal spécialiste de politique étrangère du parti devienne le chef du département d'État. Là, il dispose d'une liberté, d'une indépendance qui lui permettent d'appliquer ses idées. Combattre le danger communiste, qui selon lui, menace l'âme de l'Occident, prendre la tête du « monde libre », regrouper les énergies des forces anti-communistes en vue de refouler (roll back) ces dernières, tels sont les buts que Dulles assigne à la politique américaine. Infatigablement, il signe et fait signer traités, alliances et pactes (Seato et Meto, entre autres). Pourtant, s'il semble vouloir soutenir la France en Indochine, il refuse de lancer son pays dans la guerre et oblige Anglais, Français et Israéliens à arrêter l'expédition de Suez en 1956 ; il n'intervient pas en 1953 lors de la révolte des ouvriers de Berlin-Est, ni en 1956 lors de l'« octobre polonais » et du soulèvement hongrois. Épuisé, il démissionne en avril 1959 et meurt peu après.
Sans doute a-t-il, par conviction, entretenu la guerre froide et mené « le monde libre » jusqu'au bord du gouffre. Il n'a pu cependant empêcher que le Vietnam du Nord puis Cuba échappent à la sphère d'influence américaine. Le dégel dans les rapports Est-Ouest, qui s'annonce à la fin des années cinquante, entraîne l'abandon de son système.
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