ÉPIGÉNÉTIQUE ET THÉORIE DE L'ÉVOLUTION

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Pluralité du concept d’épigénétique

L’épigénétique est, depuis la fin des années 1990, un domaine de recherche florissant impliqué dans l’étude de phénomènes biologiques divers tels que la différenciation cellulaire et le développement, le métabolisme, les mécanismes d’hérédité, l’évolution, les rapports hôtes-pathogènes, le cancer et d’autres maladies comme le diabète ou des maladies neurodégénératives. Cependant, le terme « épigénétique », à la fois en tant qu’adjectif et dans sa forme substantivée, était déjà d’usage en biologie à la fin des années 1930, où il fut introduit pour la première fois par le biologiste du développement Conrad H. Waddington (1905-1975). Le sens de ce terme a évolué depuis, et cela dans des contextes disciplinaires différents, donnant lieu à au moins deux traditions de recherche liées à l’épigénétique : l’une trouve son origine dans le travail de Waddington, l’autre dans celui de David Nanney à la fin des années 1950. Dans un cas comme dans l’autre, l’épigénétique naît comme une réponse au problème du développement des organismes.

Conrad Waddington

Photographie : Conrad Waddington

Conrad Waddington (1905-1975), facilement identifié sur ce cliché où il fume sa pipe, est un embryologiste et généticien britannique. Il a largement contribué à populariser l'idée que les gènes de développement jouaient un rôle important dans l'évolution. On lui doit également la... 

Crédits : American philosophical society/ SPL/ AKG

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Dans son livre d’introduction à la génétique moderne, publié en 1939, Waddington se pose en effet la question de savoir comment un organisme multicellulaire adulte est construit à partir d’une cellule unique, l’œuf fécondé ou zygote. La réponse réside, selon lui, dans l’« épigénotype », à savoir l’ensemble complexe d’interactions entre gènes, et entre gènes et environnement, qui organisent et construisent les tissus, les organes et l’organisme entier au cours du processus de développement. L’épigénétique s’occupe donc de ce qui se trouve entre génotype et phénotype – entre l’ensemble des gènes d’un organisme, porteurs de ses potentialités développementales, et l’ensemble des caractéristiques observables qu’il développe. Waddington utilise explicitement le terme « épigénétique » dans ce cadre pour se référer à la théorie classique de l’épigenèse qui, depuis Aristote, soutient l’idée d’une construction progressive des organismes au cours du développement à travers les interactions entre les constituants de l’œuf fécondé.

Paysage épigénétique selon Waddington

Photographie : Paysage épigénétique selon Waddington

Les rectangles noirs au bas de la figure représentent les gènes. Ceux-ci produisent un certain nombre de composés chimiques qui entrent en interaction les uns avec les autres, formant ainsi un réseau figuré par les traits noirs. Ce réseau, à son tour, forme un paysage dit... 

Crédits : Conrad H. Waddington/ D.R.

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D. Nanney, spécialiste de la biologie des protozoaires ciliés, utilise aussi l’adjectif « épigénétique » en rapport avec les problèmes que pose l’embryogenèse. Mais, contrairement à Waddington, il soulève le problème plus spécifique de la différenciation cellulaire et de son maintien (phénomène qui existe également chez les unicellulaires qu’il étudie) : comment des cellules génétiquement identiques peuvent-elles exprimer différemment leurs gènes et acquérir ainsi des caractéristiques phénotypiques spécifiques, donnant lieu à des cellules, des tissus et des organes différenciés ? Selon Nanney, c’est grâce à l’action de systèmes auxiliaires, les systèmes de « contrôle épigénétique », qui régulent l’expression des potentialités d’un organisme inscrites dans ses gènes, c’est-à-dire son information génétique. Cette information génétique consiste dans la succession des nucléotides de l’ADN et, indépendamment de son expression éventuelle, est perpétuée fidèlement lors de la réplication de l’ADN qui accompagne la division cellulaire. C’est donc le maintien de l’action des systèmes de contrôle épigénétique qui assure la transmission de certains états cellulaires différenciés, sans qu’il y ait altération de l’information génétique elle-même. Ainsi, Nanney qualifie d’« épigénétique » une solution au problème du développement, mais qui est cette fois-ci intégralement formulée dans les termes de la biologie moléculaire naissante (« information génétique », « expression », etc.).

Quel fut l’héritage de ces deux traditions de recherche ? Incontestablement, la conception de l’épigénétique à l’œuvre aujourd’hui dans l’étude des processus moléculaires du développement s’inscrit dans le prolongement du travail de Nanney. Dans le sillage de l’hypothèse de la régulation de l’expression génique par méthylation de l’ADN avancée indépendamment par Arthur Riggs et Robin Holliday en 1975, les recherches sur les mécanismes moléculaires qui affectent l’expression des gènes sans modifier la séquence de l’ADN ont explosé, notamment l’étude des modifications de la chromatine (association d’ADN et de protéines dont sont faits les chromosomes). Dans un tel contexte moléculaire, il est admis que l’épigénétique consiste dans l’étude des modifications de l’expression génique qui sont stables (ou héritables) au fil des divisions cellulaires (mitotiques et/ou méiotiques) et qui ne sont pas dues à des modifications de la séquence de l’ADN. La stabilité ou héritabilité cellulaire est ici un élément central car essentiel pour l’explication de la différenciation cellulaire et, plus généralement, du développement. C’est en effet en vertu d’une sorte de mémoire que les cellules gardent leur état différencié lorsqu’elles se divisent, constituant ainsi des lignées cellulaires de types différents.

Les travaux de Waddington sont à l’origine d’une tradition beaucoup plus hétérogène qui a conduit l’épigénétique à des études de plus en plus orientées vers des questions d’évolution. Ce glissement a eu lieu au sein de la biologie évolutive du développement (aussi appelée « évo-dévo »), domaine de recherche qui s’est constitué dans les années 1980. Malgré son hétérogénéité, l’évo-dévo a comme objet d’étude principal le rôle des mécanismes développementaux dans l’origine de la variation évolutive (celle-ci pouvant ensuite donner lieu à des processus de sélection naturelle classique). Dans ce cadre, l’épigénétique est parfois conçue de manière assez circonscrite, et rejoint alors la définition moléculaire qui vient d’être rappelée.

Mais, la plupart du temps, elle reçoit des définitions très larges qui risquent de la vider de son sens. Ainsi, toute interaction ayant un impact sur les caractéristiques phénotypiques des organismes et, potentiellement, sur leur évolution, est parfois qualifiée d’épigénétique, qu’il s’agisse d’interactions au niveau moléculaire, au niveau cellulaire ou tissulaire, ou encore au niveau des populations et même des espèces. L’héritage de Waddington, bien que dilué dans la multiplicité et la diversité des mécanismes dits épigénétiques, réside alors dans l’idée générale d’épigenèse : le phénotype d’un organisme n’est pas prédéterminé dans l’œuf fécondé, mais se construit progressivement et de manière dynamique grâce aux interactions complexes entre composants internes et externes à l’organisme qui se mettent en place à de multiples niveaux d’échelle.

C’est au sein de l’évo-dévo, et donc de la tradition initiée par Waddington, qu’émerge encore une autre conception de l’épigénétique, la plus controversée [...]

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Chatte au pelage « écaille de tortue »

Chatte au pelage « écaille de tortue »
Crédits : Teekevphotograph/ Shutterstock

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Conrad Waddington

Conrad Waddington
Crédits : American philosophical society/ SPL/ AKG

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Paysage épigénétique selon Waddington

Paysage épigénétique selon Waddington
Crédits : Conrad H. Waddington/ D.R.

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Fleurs Linaria vulgaris de formes très différentes

Fleurs Linaria vulgaris de formes très différentes
Crédits : John Grimshaw

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Écrit par :

  • : docteur en épistémologie et histoire des sciences, chargé de recherche au CNRS, professeur agrégé de sciences de la vie et de la Terre
  • : chargée de recherche au CNRS, Institut d'histoire et de philosophie des sciences et des techniques

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Pour citer l’article

Laurent LOISON, Francesca MERLIN, « ÉPIGÉNÉTIQUE ET THÉORIE DE L'ÉVOLUTION », Encyclopædia Universalis [en ligne], consulté le 01 décembre 2021. URL : https://www.universalis.fr/encyclopedie/epigenetique-et-theorie-de-l-evolution/